Wydział Sztuki Lalkarskiej Akademii Teatralnej imienia Aleksandra Zelwerowicza z siedzibą w Białymstoku powstał w 1975 roku. Rektorem Uczelni, która nosiła do 1996 roku nazwę Państwowej Wyższej Szkoły Teatralnej, był wówczas Tadeusz Łomnicki. To jego decyzja zaważyła, że działające od 1.IX.1974. przy Białostockim Teatrze Lalek trzyletnie Studium Aktorskie Teatru Lalek, kierowane przez dyrektora Teatru Krzysztofa Raua, zostało z nowym rokiem akademickim 1975/1976 przekształcone w zamiejscowy Wydział Lalkarski warszawskiej PWST im. Zelwerowicza, a słuchacze studium otrzymali indeksy wyższej uczelni artystycznej, jednej z nielicznych wówczas w Europie (choć drugiej już w Polsce, po Wrocławiu) szkół kształcących aktorów-lalkarzy.
Powołanie w Białymstoku najpierw Studium, a następnie Wydziału Lalkarskiego PWST, było inicjatywą “wyrosłą z oceny stanu i potrzeb lalkarstwa”, dysponującego 26 profesjonalnymi teatrami lalek i tylko jedną uczelnią lalkarską we Wrocławiu. Lata siedemdziesiąte przyniosły po raz pierwszy w Polsce stabilizację w kształceniu lalkarzy, zwłaszcza od momentu, gdy do wrocławskiej dołączyła szkoła białostocka.
Pierwszym dziekanem Wydziału Lalkarskiego w Białymstoku został Jan Wilkowski – jeden z najznakomitszych lalkarzy polskich okresu powojennego, aktor i reżyser, twórca wielkich spektakli polskiego lalkarstwa: Guignol w tarapatach Wilkowskiego i Moszczyńskiego, O Zwyrtale muzykancie wg Przerwy-Tetmajera, Spowiedź w drewnie wg własnego scenariusza, Dekameron 8,5 wg Boccaccia, Zielona Gęś Gałczyńskiego, autor cyklu sztuk o misiu Rymcimci, ulubionym bohaterze dziecięcej widowni i telewizyjnych seriali lalkowych: Teatrzyk w koszu, Ula z Ib, Ula z IIb, Ula i świat, Przygody skrzata Dzięcielinka. Jan Wilkowski był “duszą” Wydziału Lalkarskiego, później także Wydziału Reżyserii Teatru Lalek, wieloletnim profesorem i mistrzem białostockich lalkarzy aż do swej śmierci w 1997 roku.
Pierwszym prodziekanem Wydziału Lalkarskiego, jego organizatorem i sprawcą, a także rzeczywistym szefem szkoły przez wiele lat był Krzysztof Rau – lalkarz, reżyser, dyrektor teatrów lalek, najpierw w Białymstoku, potem w Warszawie i Bielsku-Białej. Krzysztof Rau był też przez dwie kadencje prorektorem warszawskiej PWST aż do 1990 roku.
Wydziałem Lalkarskim kierowali w kolejnych latach aktorzy, reżyserzy i dyrektorzy teatrów lalek: Tomasz Jaworski, Jan Plewako, Wojciech Kobrzyński, Wiesław Czołpiński, Marek Waszkiel.
W 1980 roku w Białymstoku powstał Wydział Reżyserii Teatru Lalek, którym kierował początkowo Henryk Jurkowski, później Wojciech Wieczorkiewicz i Stanisław Ochmański. W początku lat 90. obydwa wydziały przekształcono w jeden Wydział Sztuki Lalkarskiej, z dwoma kierunkami: aktorskim i reżyserskim.
W ciągu 30 lat istnienia uczelnię białostocką opuściło ponad 400 absolwentów, w tym kilkudziesięciu reżyserów teatru lalek. Absolwenci Wydziału Sztuki Lalkarskiej pracują w niemal wszystkich teatrach lalek, w wielu stanowią większość w zespołach aktorskich. Aż połową polskich teatrów lalek kierują wychowankowie białostockiej Akademii Teatralnej. Wielu dyplomowanych aktorów-lalkarzy znalazło zatrudnienie w teatrach dramatycznych, radiu i telewizji, gdyż szkoła białostocka oferuje wszechstronne przygotowanie aktorskie, odpowiadające zainteresowaniom współczesnego teatru (teatr plastyczny, teatr przedmiotu, lalki, maski i aktora).
Wydział Sztuki Lalkarskiej mieści się w centrum Białegostoku, w obszernym, secesyjnym gmachu, w którym zachowały się fragmenty dekoracji z początku XX wieku. Oprócz sal wykładowych, sal ćwiczeń aktorskich i lalkowych, pracowni teatralnych, plastycznych i muzycznych, auli, biblioteki, sali gimnastycznej, pracowni technicznych i warsztatów szkolnych, w kompleksie przy ul. Sienkiewicza 14 ma swoją siedzibę Teatr Szkolny, noszący od 1999 roku imię Jana Wilkowskiego. Scena Teatru Szkolnego to nie tylko miejsce prezentacji studenckich, to także miejsce spotkań z ciekawymi zjawiskami we współczesnym świecie teatru lalek, to przede wszystkim jeszcze jedna scena w mieście, skierowana do młodej, aktywnej, poszukującej publiczności Białegostoku.
W roku 2008 dzięki wsparciu finansowym Ministerstwa Kultury i Dziedzictwa Narodowego wykonano remont elewacji ściany szczytowej budynku Wydziału Sztuki Lalkarskiej w Białymstoku.